[Перевод] Почему розы приятно пахнут

Подсказка: по большей части, благодаря совпадению

Привлекательность многих цветочных запахов для людей – удачный побочный эффект. Нас ещё даже не было на свете, когда они появились. А имеющиеся в продаже духи, хоть и стараются, редко пахнут так же, как цветы. Дорогие модные бутылочки с названиями вроде «жасмин» или «гардения» могут пахнуть прекрасно – но это лишь жалкое подобие настоящих цветов.

Одна из причин этого в том, что цветы обычно выдают смесь из очень большого количества летучих молекул – вплоть до тысячи видов. Некоторые из них относятся к связанным между собой химическим группам, и даже если отличаются по своему строению совсем немного, могут выдавать весьма разные запахи. У цветов, родственных друг другу, летучие молекулы могут варьироваться как в пропорциях (что отражает различную регуляцию генов) так и по химической структуре (что отражает активность генов, связанных с выработкой ферментов, необходимых для синтеза). Довольно сложно установить, какие именно компоненты этой смеси важны для привлечения насекомых, птиц, или для создания запахов, приятных для людей. Особенно это трудно, поскольку наше обоняние зависит от сложного набора нервных клеток и отличается у разных людей. Производство ароматов зависит от генов растений, а возможность животных, включая и нас, улавливать эти ароматы, зависит от генов животных.

Как и в случае с цветом, химия летучих соединений, влияющих на запах, зависит от наличия генов, кодирующих белковые ферменты. Эти ферменты работают последовательно над созданием сложных пахучих молекул из предшествующих им молекул, чьё наличие зависит от ещё одного набора генов и ферментов. Относительное количество разных молекул зависит, в свою очередь, от третьего набора генов, кодирующих РНК и белки, важные для регуляции и модуляции генов, необходимых для производства запахов.

Когда мы чувствуем запах розы, мы воспринимаем смесь нескольких сотен различных молекул. И каждая из них является результатом работы набора генов и ферментов, кодируемых ими, вызывающих определённые химические реакции в лепестках розы. Многие летуче молекулы получаются из аминокислоты фенилаланин.

Растения создают фенилаланин из более простых молекул посредством набора генов, кодирующих необходимые для этого белковые ферменты. Фенилаланин – близкий родственник тирозина, аминокислоты, использующейся растениями для создания пигментов беталаинов, и тоже является ароматическим соединением, обладая кольцом атомов углерода. Разница в их химической структуре состоит лишь в том, что у тирозина есть дополнительный кислород (в виде группы –OH, соединённой с углеродным кольцом). Млекопитающие вообще производят тирозин из фенилаланина (растения используют для этого другой путь). Список приятно пахнущих молекул, произошедших от фенилаланина и тирозина, довольно длинный.

Растения создают фенилаланин и тирозин, чтобы иметь возможность создавать белки. Но эволюция, тот ещё оппортунист, использует аминокислоты и с другими целями. Каждый из способов зависит от появления в ходе эволюции одного или нескольких дополнительных генов, кодирующих ферменты, создающие как ароматы, так и белки с РНК, необходимые для включения содержащихся в лепестках генов в нужный момент. Множество ароматических летучих молекул возникло в результате того, что копии генов подверглись мутации – такую схему мы уже встречали несколько раз. Это один из наиболее эффективных способов создания вариантов генов, с которыми может работать естественный отбор.

Чтобы произвести летучее ароматическое вещество из аминокислот фенилаланин или тирозин, необходимо произвести химическую хирургическую операцию на аминокислоте при помощи одной или нескольких реакций, катализаторами которых выступают определённые ферменты. Одна из таких реакций удаляет аминогруппу (–NH2) из аминокислоты. Если начальной молекулой служил фенилаланин, то в результате получится коричная кислота; если начальной молекулой был тирозин, то получится кумариновая кислота. Единственная разница между этими кислотами – у кумариновой кислоты есть тот же самый дополнительный атом кислорода в виде группы –OH, как у тирозина. И большая часть ароматов цветов, хотя и не вся, берёт начало в виде одной из двух этих молекул.

В названии коричной кислоты не должно быть тайны – именно она и придаёт корице знакомый запах. Корица – это высушенная кора вечнозелёных деревьев из рода коричников семейства лавровых, что напоминает нам, что у многих растений есть и другие части, кроме лепестков, производящие ароматы. Фермент, производящий удаление аминогруппы из фенилаланина для получения кислоты, называется PAL, и его кодирует ген того же названия. У большинства растений есть несколько генов PAL. У служащей лабораторной моделью резуховидки есть четыре гена PAL, и они проявляют разную степень активности, работая в разных частях растения. Обладание несколькими генами PAL имеет смысл, поскольку тот же самый фенилаланин за вычетом аминогруппы, например, коричная кислота, порождает множество молекул растения, и не только летучие. Среди них есть лигнин, крупная молекула, встречающаяся в древесине, и пигменты, придающие цветам цвет. Некоторые растения используют PAL, чтобы запускать длинную цепь реакций, приводящую к производству халькона, молекулы, которая в итоге превращается в краситель антоцианин.

Ещё один путь к производству ароматов из фенилаланина включает два рассечения аминокислот. Удаляются аминогруппа (–NH2) и кислотная группа (–COOH), то есть всё, что характеризует молекулу, как аминокислоту. Оставшаяся молекула становится отправной точкой для производства множества других ароматических молекул. Уровень ферментов, необходимый для проведения этой хирургии в лепестках розы, чаще достигается у взрослых цветов в конце дня, когда важнее всего привлекать насекомых-опылителей. Эволюция гарантировала, что гены становятся наиболее активными в наиболее подходящий момент.

Раскрытие генов, ответственных за ферменты, удаляющие кислотную группу из фенилаланина, потребовало настоящего детективного расследования. Генетические банки данных по цветам прочёсывались в поисках последовательностей, которые, по аналогии с генами, известными у других организмов, могли бы производить фермент, удаляющий кислотную группу у фенилаланина. Учёные наткнулись на разгадку, когда обнаружили последовательности ДНК растений, похожие на последовательность генов животных, удаляющих кислотную группу у молекулы ДОФА, или диоксифенилаланина, родственной фенилаланину. Та же самая молекула используется в качестве лекарства от болезни Паркинсона. Этот отрезок ДНК был наиболее активен у растений тогда и в тех местах, где и когда производство летучих молекул из фенилаланина было максимальным. Когда активность этих генов была в качестве эксперимента подавлена у мутировавших петуний, производство ароматических веществ было остановлено. То же было верно и для версии генов, имеющихся у розы.

Разновидности этого генетического кода у петунии и розы производят ферменты, на 65% совпадающие с ферментами животных, удаляющих кислотную группу у ДОФА, и похожи на другие ферменты растений, удаляющие кислотную группу у других молекул. Все вместе эти гены принадлежат к семейству родственных генов. Так что имеет смысл предположить, что все они произошли от общего гена-предка.

Цветущие растения могут иметь гораздо больше генов, кодирующих ферменты, необходимые для производства других ароматических соединений. Откуда они взялись? Вероятно, большая их часть, а может и все, связаны с генами, важными для работы других функций растений, и происходят из копирования генов в прошлом. Судя по всему, это произошло во время эволюции генов, отвечающих за «чайный» аромат, характерный для популярной чайной розы. Когда древний род китайских роз проникли в Европу в конце XVIII века, сразу было ясно, что по запаху они отличаются от европейских. Много лет спустя этот уникальный аромат был связан с определёнными соединениями. К тому времени уже были получены гибриды между китайскими и европейскими розами. Эти гибриды, известные, как чайные розы, особенно популярны, и одна из причин этого – их сильный и привлекательный аромат, унаследованный от китайского предка гибрида. Среди этих ароматов одна молекула (3,5-диметокситолюэн, или ДМТ [3,5-dimethoxytoluene]) может составлять до 90% всех ароматических молекул, производимых цветами. Лепестки европейских роз производят очень мало этих молекул, а иногда и совсем не выдают.

Молекула ДМТ связана с другими ароматами цветов, состоящих из основного кольца из шести атомов углерода, некоторые из которых украшены ассортиментом из атомов углерода, водорода и кислорода. Возможность производить такие украшенные кольца цветам придают различные гены и ферменты. Два фермента, кодируемые генами китайских роз, и активные в лепестках китайских роз, могут произвести определённую модификацию, ведущую к получению ДМТ. Почему этого не могут сделать европейские розы? У них нет набора генов, необходимого для проведения нужных изменений. Два очень близких, но разных гена, приводят к соответствующим химическим изменениям у роз, произошедших от китайских; они называются OOMT1 и OOMT2. У чисто европейских роз есть только один из двух этих генов, но для модификации ароматического кольца способом, приводящим к появлению ДМТ, требуются оба белка. 350 аминокислот у OOMT1 и OOMT2 на 96% совпадают, и изменение всего одной аминокислоты из 350, скорее всего, и отвечает за разницу в том, что они могут производить в клетках лепестков. Всё это говорит о том, что раньше, скорее всего, был только один ген OOMT, подвергшийся дупликации, после чего одна из двух копий претерпела мутации ДНК, и в результате произошли изменения аминокислот кодируемого ею фермента белка.

Какой из генов был первым? Если сравнить гены OOMT у множества различных роз, у большинства из них найдутся гены OOMT2, но только у потомков китайских роз будет OOMT1. Из особенностей строения эволюционного древа роз, следует, что, скорее всего, китайские розы появились позже на временной шкале, чем другие. Это было бы убедительным свидетельством того, что OOMT2 существует дольше, чем OOMT1, и именно OOMT2 подвергся дупликации.

Но получение роз с запахом, привлекательным для человека, не могло быть причиной успеха этой дупликации генов и мутации. Почему же этот ген выжил и добился успеха? Всё дело в пчёлах: важные опылители цветов, судя по всему, способны чувствовать ДМТ.

Максин Сингер получила докторскую степень в 1957 году в Йельском университете. Работала в редакционных коллегиях журналов Proceedings of the National Academy of Sciences и Journal of Biological Chemistry and Science. Получила множество научных наград. Приведён отрывок из книги «Цветки, и порождающие их гены» (Blossoms: And the Genes That Make Them), Maxine F. Singer, 2018.