Дрозофилы учатся друг у друга и хранят культурные традиции

Рис. 1. Пример ситуации, в которой происходит социальное обучение у дрозофил. Две самки (Observing female) наблюдают, как третья самка спаривается с зеленым самцом (Copulating green male), в то время как розовый самец остался не у дел (Rejected pink male). После этого повышается вероятность, что самка-наблюдательница тоже предпочтет зеленого самца розовому. Изображение из обсуждаемой статьи в Science

Культурными традициями называют выученные особенности поведения, устойчиво сохраняющиеся в популяции благодаря тому, что одни особи копируют поведение других. Культурные традиции широко распространены у млекопитающих и птиц, но по другим животным таких данных пока немного. Эксперименты на дрозофилах показали, что у плодовых мушек тоже могут формироваться культурные традиции, связанные с половыми предпочтениями самок. Мухи запоминают, с какими самцами спариваются другие самки, и в дальнейшем выбирают таких же самцов. В итоге в популяции может сложиться традиция предпочтения самцов с определенными признаками. Устойчивость традиции поддерживается благодаря конформизму — склонности мух копировать поведение большинства, даже если численное превосходство большинства над меньшинством невелико. Открытие заставляет по-новому взглянуть на механизмы полового отбора у беспозвоночных.

Социальное обучение очень широко распространено в животном мире (см.: Ж. И. Резникова. Социальное обучение у животных). Многие животные, в том числе беспозвоночные, перенимают те или иные особенности поведения у других особей, наблюдая за ними и копируя их действия. Распространенность социального обучения в живой природе объясняется тем, что во многих случаях это самый простой и безопасный способ выработать оптимальное поведение.

Другие способы — метод проб и ошибок и «аналитическое», разумное решение проблем — имеют серьезные ограничения. Чтобы просчитать ситуацию в уме и найти правильное решение, не подглядывая за другими и не экспериментируя, нужны обширные познания и незаурядные когнитивные способности. Впрочем, даже если вам так повезло, что у вас есть то и другое, вы всё равно не застрахованы от роковых ошибок. Это крайне затратный путь, в большинстве ситуаций недоступный даже самым умным животным, включая людей (хотя бы потому, что мы редко располагаем всей необходимой для разумного решения информацией). Метод проб и ошибок гораздо проще: он не требует ни большого ума, ни обширных знаний. Но он тоже связан со значительными издержками. Возможных вариантов поведения много, а удачных среди них, как правило, куда меньше, чем провальных. Пробовать все варианты — долго и рискованно.

Куда быстрее и безопаснее использовать социальное обучение, то есть наблюдать за поведением сородичей и поступать так же, как они. Эта стратегия тоже не лишена недостатков, но у неё есть большой плюс: поведение, демонстрируемое сородичами, скорее всего, уже испытано на практике. Оно прошло проверку и оказалось достаточно успешным, чтобы сородичи его выучили и использовали. Вероятно, именно поэтому многие животные полагаются на социальное обучение в большей степени, чем на метод проб и ошибок (L. Rendell et al., 2010. Why Copy Others? Insights from the Social Learning Strategies Tournament).

Развитая способность к социальному обучению может приводить к появлению культурных традиций — выученных особенностей поведения, устойчиво передающихся из поколения в поколение путем копирования. Отличительной особенностью культурной традиции является то, что она, как правило, обнаруживается не во всех, а только в некоторых популяциях данного вида животных.

Ярко выраженные культурные традиции обнаружены у многих млекопитающих и птиц (см. ссылки в конце новости). Вопрос о существовании культурных традиций у «низших» животных остается открытым, хотя к социальному обучению способны многие из них (см.: Шмели перенимают новые знания от товарищей, «Элементы», 31.10.2016). Одной лишь способности к социальному обучению недостаточно для формирования устойчивых традиций: должен соблюдаться ряд дополнительных условий, о которых пойдет речь ниже.

Недавно было показано, что даже плодовые мушки дрозофилы, которые, при всех их заслугах перед наукой, никогда не считались гениями животного мира, тоже способны к социальному обучению. А именно, самки дрозофил, как выяснилось, предпочитают спариваться с самцами, похожими на тех, с которыми у них на глазах спаривались другие самки. Это было подтверждено в экспериментах с разноцветными самцами, которых припудривали зеленым либо розовым красителем (рис. 1). Если самка видела, что другая самка спарилась с зеленым самцом, а розового отвергла, то после этого наблюдательница сама начинала предпочитать зеленых ухажеров, и наоборот (F. Mery et al., 2009. Public Versus Personal Information for Mate Copying in an Invertebrate).

Авторы открытия сразу же предположили, что раз у дрозофил есть социальное обучение, то могут быть и культурные традиции: устойчивые «моды» на самцов с теми или иными признаками, причем в разных популяциях моды могут быть разными (É. G. J. Danchin et al., 2010. Do invertebrates have culture?). Если бы это подтвердилось, в теорию полового отбора пришлось бы вносить важные дополнения. И вот спустя девять лет после открытия социального обучения у дрозофил гипотеза о возможности существования у них культурных традиций получила экспериментальное подтверждение.

Один из авторов исходного открытия, эволюционный биолог Этьен Даншен (Etienne Danchin) из Тулузского университета, и его коллеги из Франции, Бельгии и Австралии провели эксперименты, в которых были один за другим подтверждены все критерии, свидетельствующие о возможности формирования культурных традиций. Авторы выделяют пять таких критериев:
    1) Социальное обучение. Поведенческая особенность должна наследоваться путем социального обучения, то есть одни особи должны учиться ей у других.
    2) Передача информации между возрастными классами. Культурная информация должна передаваться от старших особей к младшим.
    3) Долговременная память. Выученное поведение не должно сразу забываться. Оно должно запоминаться на достаточно долгий срок, чтобы у данной особи успел научиться кто-то еще.
    4) Генерализованное (основанное на общих признаках) обучение (trait-based copying). Поведение не должно копироваться во всех своих частностях. «Ученики» должны воспроизводить лишь определенные аспекты поведения «учителя». Например, самки должны перенимать друг у друга склонность спариваться не с конкретным самцом, а с самцами определенного цвета.
    5) Конформизм или другие способы стабилизации культурной традиции. При любом копировании неизбежны ошибки. Если они будут бесконтрольно накапливаться, копируемое поведение очень быстро «размоется». Чтобы традиция была устойчивой, должен существовать какой-то механизм, препятствующий накоплению ошибок. Простейший вариант — это конформизм, то есть склонность копировать поведение большинства (а не одной случайно выбранной особи). Конформизм не позволит случайным отклонениям распространиться в популяции, пока большинство продолжает вести себя «традиционно».

Способность дрозофил к социальному обучению (критерий 1) была показана ранее, но такой важный результат не грех перепроверить. Эксперимент, поставленный авторами с этой целью, проводился на девственных самках трехдневного возраста. Самку-«наблюдательницу» сажали в один из двух отсеков прозрачной пластиковой трубки (рис. 2, А), а в другой отсек помещали вторую самку («демонстратора») и двух разноцветных самцов. Вторая самка на глазах у наблюдательницы спаривалась либо с зеленым, либо с розовым самцом. Таким образом, самка-наблюдательница видела через стеклянную перегородку, что, например, зеленый самец имел успех, а розовый был отвергнут.

Рис. 2. Эксперимент для проверки способности к социальному обучению (критерий 1). А — экспериментальная установка, B — результаты. На графике по вертикальной оси отложен «индекс социального обучения», который вычисляется по формуле SLI = [NbSame − NbOther]/[NbSame + NbOther], где NbSame — это число самок-наблюдательниц, выбравших самца того же цвета, что и самка-демонстратор, NbOther — число наблюдательниц, спарившихся с самцом другого цвета. Индекс социального обучения может принимать значения от 1 (если все наблюдательницы спарились с самцом того же цвета, что и демонстратор) до −1 (если все наблюдательницы спарились с самцом другого цвета). Нулевое значение соответствует неизбирательному скрещиванию. График показывает, что контрольные «неинформированные» самки (Uninformed), которые не видели, с кем спарилась самка-демонстратор, выбирали партнера случайным образом, а информированные самки-наблюдательницы (Informed) чаще спаривались с самцом того же цвета, что и демонстратор. Рисунки из обсуждаемой статьи в Science и дополнительных материалов к ней

Сразу после «сеанса обучения» самке-наблюдательнице предоставляли возможность спариться с одним из двух самцов на выбор — зеленым или розовым. В качестве контроля использовались «неинформированные» самки. С ними проделывали те же манипуляции, что и с наблюдательницами, за единственным исключением: перегородка между контрольной самкой и самкой-демонстратором была непрозрачной.

Эксперимент подтвердил прежние результаты. Самки-наблюдательницы чаще спаривались с самцами того же цвета, что и самка-демонстратор, тогда как неинформированные самки выбирали партнера случайным образом (рис. 2, B). Таким образом, наличие социального обучения у дрозофил подтвердилось.

Для проверки второго критерия (передача информации от старших к младшим) такие же опыты были проведены с мухами разного возраста. Оказалось, что молодые (трехдневные) мухи-наблюдательницы учатся у старших (11-дневных) самок так же эффективно, как и у своих ровесниц. Поскольку 11-дневные демонстраторы по своему возрасту почти годятся в матери 3-дневным наблюдательницам, можно сказать, что эксперимент подтвердил возможность передачи культурной информации между поколениями.

Для проверки критерия 3 (долговременное запоминание культурной информации) использовали не одноразовое, а более длительное обучение, необходимое для формирования долговременной памяти. Мухам-наблюдательницам последовательно показывали пять демонстраций (то есть пять самок, спаривающихся с самцом определенного цвета). Для этого экспериментаторы пересаживали уже спаривающиеся парочки в экспериментальную установку, причем делали это так аккуратно, что спаривание не прерывалось. Демонстрации были разделены интервалами по 15–30 минут. Половую избирательность тестировали через сутки после обучения (дрозофилы живут примерно столько же дней, сколько люди — лет, так что сутки для дрозофилы — долгий срок). Оказалось, что мухи отлично запоминают такой урок: большинство наблюдательниц спустя сутки уверенно выбирали самца того же цвета, что и самки-демонстраторы.

Чтобы убедиться, что дело тут именно в долговременной памяти, эксперимент повторили с мухами-наблюдательницами, накормленными циклогексимидом — веществом, блокирующим синтез белка (он необходим для нейронных перестроек при формировании долговременной памяти). В этом случае мухи-наблюдательницы сразу после однократного сеанса обучения выбирали самцов того же цвета, что и демонстраторы, однако через сутки после пятикратного обучения они выбирали самцов случайным образом. Значит, кратковременная память у них не пострадала (для кратковременной памяти не нужен синтез белка), а вот долговременное запоминание нарушилось. Таким образом, эксперимент подтвердил, что в социальном обучении дрозофил задействована долговременная память. Стало быть, третий критерий тоже соблюден: мухи способны выучить поведение на достаточно долгий срок, чтобы другие мухи успели его у них перенять.

Критерий 4 (обучение, основанное на признаках) в данном случае предполагает, что самки должны учиться выбирать самцов определенного цвета, то есть осуществлять выбор по абстрактному признаку, а не просто стремиться спариться с тем самцом, которого они видели спаривающимся с другой самкой. В описанных выше экспериментах самцы, с которыми спаривались демонстраторы и наблюдательницы, всегда были разными. Но, может быть, наблюдательницы по ошибке принимали самца такого же цвета за того же самого самца? Это, пожалуй, не такое уж принципиальное различие, если на выходе мы получаем одно и то же: преимущественное спаривание с самцами определенного цвета. Изощренная способность к обобщениям часто дает тот же результат, что и примитивное неумение разбираться в деталях (и зачем тогда, спрашивается, развивать первую, если можно обойтись вторым?) Но всё же авторы поставили проверочный эксперимент, использовав самцов-мутантов двух типов: белоглазых и с закрученными крыльями. Ранее было показано, что самки дрозофил легко отличают таких мутантов от нормальных самцов. Для демонстраций использовались, как и раньше, зеленые и розовые самцы дикого типа, а вот в тестах на половую избирательность наблюдательницам на этот раз предлагали на выбор двух самцов-мутантов: например, белоглазого розового и белоглазого зеленого. Теперь самки-наблюдательницы, по идее, не могли принять одного из них за того самого самца, которого они видели спаривающимся. Но всё же наблюдательницы и на этот раз уверенно выбирали самца «правильного» цвета. Это согласуется с предположением о том, что выбор осуществляется по цвету, то есть по абстрактному признаку. Стало быть, критерий 4 тоже выполняется.

Для проверки наличия у мух склонности к конформизму (критерий 5) использовалась шестиугольная установка, показанная на рис. 3.

Рис. 3. Шестиугольная установка, использовавшаяся для проверки наличия у мух склонности к конформизму. В центральный отсек сажали одну или нескольких наблюдательниц, а в шесть периферических отсеков — по одной спаривающейся паре мух вместе с дополнительным («отвергнутым») самцом другого цвета. Рисунок из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Science

Установка позволяет показывать наблюдательнице разное число самок-демонстраторов, спаривающихся с зелеными или розовыми самцами. Результаты эксперимента показаны на рис. 4. Если наблюдательница видела одинаковое число спариваний с зелеными и розовыми самцами (соотношение 3:3), то она, как и следовало ожидать, делала свой выбор наугад, то есть с равной вероятностью спаривалась с зеленым или розовым партнером. Но если она видела, что большинство демонстраторов спарились с зеленым самцом, то она тоже предпочитала зеленого. Самое интересное, что эффективность копирования практически не зависела от того, насколько сильным было численное превосходство демонстраторов, спарившихся с самцами данного цвета. Даже минимального преобладания демонстраторов, спарившихся, например, с розовым самцом (в эксперименте это были пропорции 4:2 и 3:2) было достаточно, чтобы наблюдательницы выбирали розовых партнеров так же уверенно, как и в том случае, если все шесть демонстраторов спарились с розовым самцом (6:0). Это говорит об очень сильной склонности к конформизму, благодаря которой культурная традиция может сохраняться невзирая на неизбежные ошибки копирования.

Рис. 4. Результаты эксперимента по выявлению у дрозофил склонности к конформизму. По горизонтальной оси слева направо растет степень численного преобладания демонстраторов, спарившихся с зелеными самцами (см. схему под графиком), по вертикальной — индекс социального обучения (в данном случае имеется в виду обучение спариванию с розовыми самцами). Положительные значения соответствуют преимущественному спариванию с розовыми, отрицательные — с зелеными самцами, нулевое значение — тому, что самка не предпочитала самцов какого-то одного цвета. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Таким образом, все необходимые условия для формирования культурных традиций у дрозофил вроде бы соблюдаются. В заключительном эксперименте авторы напрямую продемонстрировали возможность существования таких традиций. Эксперимент проводился в той же шестиугольной установке. Сначала в центральный отсек посадили 6 наивных девственных наблюдательниц, а в периферические отсеки — по паре спаривающихся мух, где все самцы были одного цвета, и по одному «отвергнутому» самцу другого цвета. На следующем шаге «обученные» наблюдательницы сами выступили в роли демонстраторов для второго «поколения» наблюдательниц. Каждую обученную самку сажали в периферический отсек вместе с двумя разноцветными самцами и позволяли сделать выбор. Наблюдательницы второго поколения следили за происходящим из центрального отсека. «Поколения» наблюдательниц сменяли друг друга до тех пор, пока выученная избирательность не утрачивалась. Традиция считалась прерванной в тот момент, когда у очередного поколения демонстраторов число «правильных» спариваний сравнивалось с числом «неправильных» (соотношение 3:3 или менее). Этот опыт был повторен 36 раз.

Полученные результаты (рис. 5) достоверно отличаются от ожидаемых при отсутствии социального обучения (синяя линия на рис. 5 существенно выше красной на шагах с первого по восьмой). «Культурная традиция» продержалась в некоторых линиях целых 7 или даже 8 поколений, тогда как при случайном скрещивании ни одна из линий не должна была продержаться дольше 4–5 поколений.

Рис. 5. Результаты эксперимента по формированию культурной традиции. По горизонтальной оси — число шагов или «поколений» самок-наблюдательниц, которые смотрели, с кем спариваются самки предыдущего «поколения». Эксперимент состоял из 36 одинаковых опытов (повторностей). По вертикальной оси — число повторностей, в которых на данном шаге еще сохранялась выученная избирательность (то есть пропорция «правильных» и «неправильных» спариваний составляла 6:0, 5:1 или 4:2). Опыт прекращали в тот момент, когда пропорция снижалась до 3:3 или менее. Синяя линия — реальные результаты, красная — результаты, ожидаемые при отсутствии социального обучения (то есть при случайном выборе партнеров), черная — результаты, предсказанные моделью, основанной на полученных в ходе исследования данных по эффективности социального обучения и конформизму. Видно, что традиция в некоторых опытах продержалась до седьмого-восьмого шага, тогда как при случайном выборе все 36 линий должны были выбыть из игры уже на четвертом-пятом шаге. Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Может показаться, что 7–8 поколений — не так уж много. Однако здесь необходимо учитывать крайне низкую численность подопытных «популяций». Каждое поколение было представлено всего-навсего шестью самками. Подобно тому, как в очень маленьких популяциях генетический дрейф (случайные колебания частот аллелей) берет верх над отбором, в результате чего полезные мутации могут теряться, а вредные — закрепляться, так же и культура крошечной популяции подвержена сильнейшему «культурному дрейфу» — случайным колебаниям частот встречаемости вариантов поведения. Именно поэтому традиция так быстро теряется несмотря на сильный конформизм. Однако расчеты, основанные на полученных в ходе исследования цифрах, показывают, что, если бы численность популяции была немного больше, традиция могла бы продержаться тысячи поколений. Авторы рассчитали, что при точности копирования 68% (то есть когда 68% наблюдательниц в своем выборе следует за демонстраторами: это среднее значение по всем проведенным экспериментам) и при численности популяции, равной шести самкам, вероятность того, что 50 или более процентов самок на данном шаге случайно выберут «не того» самца, довольно высока: она составляет около 0,3. Однако если бы самок было не шесть, а 80, то вероятность такой ошибки, ведущей к утрате культурной традиции, была бы менее 0,001, а при численности 114 — менее 0,0001. При той же точности копирования (68%) в популяции из 150 самок традиция запросто продержалась бы сотню тысяч поколений. К сожалению, провести эксперимент с таким числом наблюдательниц и демонстраторов невозможно по техническим причинам, так что пока приходится довольствоваться теоретическими расчетами.

Таким образом, исследование дало веские аргументы в пользу того, что у дрозофил могут существовать культурные традиции. Проверить их наличие в природе невообразимо трудно, но почему бы им не быть, если для этого имеется всё необходимое? А ведь дрозофилы — не самые умные и даже не социальные животные. Их контакты с сородичами имеют спорадический характер. Например, они нередко образуют большие скопления на подходящих кормовых субстратах, таких как подгнившие фрукты. И здесь, конечно, они могут вдоволь насмотреться на то, кто с кем спаривается. Если культурные традиции есть у дрозофил, то они могут быть и у многих других беспозвоночных.

Традиции выбора половых партнеров с определенными признаками могут иметь далеко идущие эволюционные последствия. Если какой-то мужской признак «входит в моду», то он автоматически становится выгодным для самцов (полезным, повышающим репродуктивный успех). Самцы с «модным» признаком будут оставлять больше потомства, и признак, если он наследственный, распространится в популяции. Более того, мода на признак делает адаптивно выгодным не только сам признак, но и женскую склонность выбирать партнеров по этому признаку. Ведь самка, выбравшая такого самца, родит сыновей, которые унаследуют модный признак от отца. Они привлекут больше партнерш, и у самки будет больше внуков. Соответственно, если женская избирательность определяется генетически, в генофонде будут одновременно распространяться и «гены модного признака», и «гены склонности самок выбирать самцов по этому признаку». Этот эволюционный механизм называют «фишеровским убеганием» (Fisherian runaway). Он может приводить к быстрому развитию всевозможных причудливых украшений, которые, развиваясь, могут стать обременительными, после чего они начинают работать как честные индикаторы приспособленности (см. Концепция гандикапа; Handicap principle).

По идее, фишеровский механизм должен работать и с культурно наследуемыми предпочтениями. Вот только его генетические результаты могут оказаться другими. Особенно важно, что фишеровское убегание может в такой ситуации поддержать аллели, способствующие склонности самок к социальному обучению и конформизму. Действительно, если мода на признак делает выгодной одновременно и признак, и моду на него, то самке выгодно наблюдать, с какими самцами спариваются другие самки в местной популяции, и учиться выбирать таких же. Даже если врожденные склонности самки отличаются от местных традиций, ей выгодно подкорректировать эти склонности при помощи социального обучения, чтобы лучше соответствовать местным обычаям. Это рассуждение дает нам ответ (правда, пока лишь гипотетический) на вопрос о том, почему у самок дрозофил в ходе эволюции могла развиться склонность к социальному обучению и конформизму.

Здесь можно пофантазировать о том, а нет ли поведенческих традиций также и у самцов — например, традиций, связанных со способами ухаживания? Эволюционная логика здесь была бы такой же, как и в случае с женскими традициями. Поскольку самцу выгодно придерживаться местной моды, отбор мог бы поддержать склонность к социальному обучению и конформизму у самцов. С дрозофилами пока неясно, но вот к певчим птицам это рассуждение вполне приложимо (см.: Зебровым амадинам для успешного обучения пению необходимо видеть учителя, «Элементы», 23.10.2018).

Источник: Etienne Danchin, Sabine Nöbel, Arnaud Pocheville, Anne-Cecile Dagaeff, Léa Demay, Mathilde Alphand, Sarah Ranty-Roby, Lara van Renssen, Magdalena Monier, Eva Gazagne, Mélanie Allain, Guillaume Isabel. Cultural flies: Conformist social learning in fruitflies predicts long-lasting mate-choice traditions // Science. 2018. V. 362. P. 1025–1030. DOI: 10.1126/science.aat1590.

О культуре у животных см. также:
1) Дикие девочки-шимпанзе играют в куклы, «Элементы», 28.12.2010.
2) Культурные традиции у птиц основаны на социальном обучении и конформизме, «Элементы», 08.12.2014.
3) У шимпанзе есть специальные деревья, в которые принято кидаться камнями, «Элементы», 09.03.2016.
4) Шмели перенимают новые знания от товарищей, «Элементы», 31.10.2016.
5) Конформизм на страже традиции: песни болотной зонотрихии могут не меняться столетиями, «Элементы», 25.07.2018.
6) Сезонные миграции копытных определяются культурой, а не генами, «Элементы», 10.09.2018.

Александр Марков