Конвергентная морфология как следствие конвергенции генов

Рис. 1. Большой подковонос (слева) и афалина — главные герои статьи в Nature, их объединяет способность к эхолокации, и, как выяснилось, сходные гены, обслуживающие эхолокацию. Фотографии с сайтов www.kto-takoy.ru и www.mooreadolphin.com

На примере сравнения геномных последовательностей дельфинов и летучих мышей — млекопитающих, способных к эхолокации, — европейские ученые выяснили генетические пути конвергентной эволюции. Конвергенция, то есть возникновение сходных признаков у неродственных организмов, считалась результатом эволюции разных наборов генов: слишком уж ничтожной кажется вероятность появления сходных мутаций в сходных генах. Но, как выяснилось, эхолокация — сложный приспособительный признак — у дельфинов и летучих мышей возникла как раз за счет сходных мутаций в сходных генах. Это меняет наши представления о генетической сущности конвергенции, а также показывает, что к результатам применения молекулярных методов для филогенетических реконструкций следует относиться отсторожно.

Конвергентная эволюция — это появление сходных признаков у неродственных групп организмов. Конвергентные признаки, как считается, формируются в сходных обстановках и служат для выполнения аналогичных функций: роющие конечности для норных обитателей, крылья для летунов, слепота у погруженных во тьму обитателей, живорождение у особенно заботливых родителей и т. д. Конвергентые признаки серьезно осложняют и без того нелегкую жизнь эволюциониста, потому что в каждом конкретном случае приходится решать, является ли сходство указанием на общее происхождение, или на общие адаптивные нужды, или на то и другое вместе.

Предполагается, что конвергентные признаки формируются за счет мутаций в неродственных (неортологичных) генах или же за счет разных мутаций в ортологичных генах. И тому имеется много подтверждений (см.: Обоняние у насекомых и млекопитающих основано на разных молекулярных механизмах, «Элементы», 26.01.2006, и Прочтен геном селагинеллы — представителя плаунов, «Элементы», 13.05.2011). Действительно, трудно вообразить случайное идентичное изменение в идентичных генах, когда этих генов и нуклеотидов сотни тысяч. В основном усилия генетиков в отношении конвергенции — этого обманного трюка природы — сосредоточены на поиске альтернативных механизмов для построения одного и того же признака.

Но возможна и другая установка: не так много существует реализуемых путей для построения признака, особенно если признак сложный. Да, возможных путей много, а допустимых и совместимых с жизнью — нет (см.: Пути эволюции предопределены на молекулярном уровне, «Элементы», 12.04.2006). Именно так рассуждали генетики из нескольких европейских институтов (Лондонского университета (Англия), Туринского университета (Италия) и Европейского отделения BGI в Копенгагене (Дания)), собравшиеся сообща решать ключевой вопрос конвергентной эволюции: «В разных генах и разными путями или в сходных генах сходными путями?».

Генетики обратились к эхолокации — сложному комплексному признаку, имеющемуся у разных неродственных животных: у летучих мышей и дельфинов (эхолокация есть еще и у насекомых, но здесь они не принимались в расчет). Ясно, что летучие мыши и дельфины — не слишком близкие родственники. Да и летучие мыши, способные к эхолокации, перемешаны по родословному дереву с собратьями, не обладающими эхолокацией. Решено было сравнить генетическую базу этого сложного признака у летучих мышей и дельфинов афалин в надежде выявить генетические маршруты его формирования. Одинаковые они или разные? Для контроля имелись данные о геномах летучих мышей, не способных к эхолокации, а также геномы других млекопитающих, более родственных дельфинам, чем летучие мыши.

Для этой задачи было выявлено 2326 ортологичных кодирующих генов у 21 вида млекопитающих. Из этих видов 5 овладели эхолокацией: афалина и 4 вида летучих мышей. Летучие мыши в этом наборе распределены на две неродственные клады. Два вида принадлежат подотряду Yinpterochiroptera; в этот подотряд включаются, судя по реконструированному молекулярному дереву рукокрылых, виды, способные и не способные к эхолокации. Два других эхолокаторных вида относятся к подотряду Yangochiroptera.

Рис. 2. Построенное на основе молекулярного сходства родословное дерево геномов 21 млекопитающего, которые использовались в работе. Схема из обсуждаемой статьи в Nature

Предположим, мы построим разные филогенетические деревья (см. схемы на рис. 2 и 3), основываясь на разных гипотезах о происхождении эхолокации. Одно дерево будет отражать общее молекулярное сходство — это принятый подход. Другое заставит соединиться в одну монофилетическую кладу всех летучих мышей-эхолокаторов, разведя их с неспособными к эхолокации собратьями и, естественно, с дельфинами. Третье дерево объединит вообще всех животных эхолокаторов — и летучих мышей, и дельфинов, отделив их от других неэхолокаторов. Какими бы абсурдными ни казались нам два последних дерева, мы можем их анализировать теми же способами, что и те деревья, которые нам кажутся приемлемыми. Более того, в ходе обсчета отдельных последовательностей конкретных генов окажется, что эти нелепые деревья очень даже неплохи. Выявив набор таких генов, можно будет с уверенностью заключить, что в этих сайтах работала конвергентная эволюция. Именно так и рассуждали генетики, взявшись за обсчеты сходства 2326 ортологичных кодирующих генов.

Рис. 3. Искусственные схемы родства видов, обладающих эхолокацией. Сверху летучие мыши-эхолокаторы объединены в одну группу, которой противопоставлены виды, не обладающим эхолокацией, а дельфины с другими млекопитающими выделены в отдельную линию. Снизу в единую линию объединены виды с эхолокацией (летучие мыши и дельфины), а остальные виды млекопитающих составляют сестринскую кладу. Схемы из обсуждаемой статьи в Nature

Каждый из ортологичных генов сравнивали с каждым и для каждого оценивали, какая из филогенетических схем ему больше подходит, то есть для какого дерева генетическое сходство окажется большим. Нашлось множество локусов у пяти эхолокаторных видов, для которых больше подходят «абсурдные» филогенетические деревья (824 локуса для второго дерева и 392 для третьего). Иными словами, именно с этими локусами и работала конвергентная эволюция.

Наиболее четко эти признаки проявились в генах, связанных со слухом или глухотой. Например, конвергенция затронула гены, ответственные за формирование улитки, а также те, что кодируют развитие волосковых клеток внутреннего уха. Также четкий статистический сигнал конвергентной эволюции обнаружен и в генах, так или иначе связанных со зрением. Вряд ли это должно удивлять: и дельфины, и летучие мыши приспособлены к низкому освещению. Поэтому и молекулярные, и регуляторные системы зрительного восприятия подстраивались соответственно. При этом функции многих генов с четким конвергентным сигналом остаются неизвестными.

Важной частью работы явилась проверка действия отбора у «конвергентных» генов: была ли конвергенция нейтральной или сформировалась в результате движущего отбора. Этот вопрос решался классическим способом — путем сравнения числа синонимичных и несинонимичных замен (см. Темп нуклеотидных замен). Выяснилось, что число несинонимичных замен превышало число синонимичных; следовательно, в случае эхолокации мы имеем дело не с нейтральным дрейфом, а с движущим отбором, поддерживающим формирование адаптивных признаков.

Данное исследование важно отметить по двум причинам. Во-первых, прочтение полных геномов стало рутинным и, по-видимому, недорогим предприятием. О том, что авторы данной работы прочли и расшифровали геномы четырех видов летучих мышей, используя аппаратуру и новейшие технологии компании Illumina, сообщается вскользь в методической части работы. Авторы прекрасно понимали, что прошло время восторгов по поводу самой возможности прочтения геномных последовательнстей и даже высокой точности их расшифровки. Настало время результатов, которые в перспективе маячили за этими восторгами.

Вторая причина относится больше к биологической методологии, а именно к методикам филогении. Век господства морфологической систематики сменился эпохой молекулярной филогенетики. Если раньше родословные деревья реконструировались на основе морфологического сходства и различия и/или на основе морфологических гомологий, то теперь принято ориентироваться на количество сходства между аминокислотными или нуклеотидными последовательностями. Выбор в пользу молекулярной филогенетики был сделан не в последнюю очередь из-за трудностей различения конвергенций и общего происхождения.

В молекулярной филогенетике внешнее конвергентное сходство, как считалось, не имеет большого значения, так как генетические изменения для достижения одного и того же морфологического результата всегда разные. Поэтому молекулярная филогенетика могла не сильно беспокоиться, что вместо родства выявится экологическая общность.

Но, как сейчас выясняется, это не так. Будь наш генетик не слишком удачлив и возьми он для построения своего родословного древа эхолокации те самые 824 сходных локуса или, того хуже, 390 локусов, сходных для нашего третьего дерева, то получил бы абсурдные филогенезы. И имел бы полное право отстаивать их, ссылаясь на хороший и надежный статистический сигнал! Примерно так же, как если бы морфолог отстаивал общность происхождения дельфинов и летучих мышей, апеллируя к удивительной эхолокации. А это как раз то, от чего пытались уйти молекулярные филогенетики, но только хуже, потому что спорить со статистикой не каждый решится. Так что эта работа лишний раз показывает, что у каждого метода есть свои ограничения и свой диапазон применимости. Молекулярной филогенетике еще предстоит его определить.

Источник: Joe Parker, Georgia Tsagkogeorga, James A. Cotton, Yuan Liu, Paolo Provero, Elia Stupka, Stephen J. Rossiter. Genome-wide signatures of convergent evolution in echolocating mammals // Nature. 502. P. 228–231. Doi:10.1038/nature12511.

Елена Наймарк